Храм относится к Санкт-Петербургской епархии Русской православной церкви, является центром Царскосельского благочиннического округа. Настоятель - протоиерей Геннадий Зверев.
С основанием в январе 1779 года уездного города София Екатерина II предполагала построить храм-памятник в честь русских побед в русско-турецких войнах. По замыслу, храм должен был напоминать Софийский собор в Константинополе. Но экономические трудности не позволили воплотить его.
30 июля (10 августа) 1782 года в софийской деревянной церкви святых Константина и Елены в присутствии императорской фамилии была отслужена литургия по случаю закладки Софийского собора. Проектными и строительными работами руководил шотландский архитектор Ч. Камерон. Совместно с ним работал И. Е. Старов. Освящение храма состоялось 20 (31) мая 1788 года в присутствии Екатерины II, наследника и придворных. Богослужение возглавил Гавриил (Петров), митрополит Новгородский и Санкт-Петербургский. Настоятелем нового собора был назначен духовник Александра и Константина Павловичей протоиерей А. А. Самборский.
С самого освящения и до 1845 года собор был капитульным (орденским) храмом ордена святого Владимира.
9 (22) сентября 1817 года «состоящий в городе Софии собор» был передан расквартированному с 1815 года поблизости лейб-Гусарскому полку (впоследствии лейб-гвардии Гусарский его величества полк). Походная полковая церковь была установлена в центральном приделе. В северном приделе в 1832-1899 годах находилась церковь лейб-гвардии Кирасирского его величества полка, в южном в разное время с 1850 года размещались храмы Образцового пехотного полка, лейб-гвардии 1-го и 2-го стрелковых батальонов.
Офицеры лейб-Гусарского полка в 1836 году преподнесли собору икону покровителя полка - святого Павла Исповедника - в серебряном вызолоченном окладе. Он был установлен в киоте-поставце у левого клироса центрального придела.
В 1833 году в память даты переформирования, был перенесён полковой праздник лейб-гвардии Кирасирского его величества полка со дня святителя Николая Чудотворца (9 мая) на день мученика Иулиана Тарсийского (21 июня). По этому случаю был написан храмовый образ святого на кипарисовой доске в сребропозлащённом окладе, который хранился в соборе до 1899 года.
В 1849 году во время капитального ремонта храма при устройстве под собором подвалов для размещения в них печей так называемого аммосовского отопления под главным престолом была обнаружен мраморный ковчег с частицей мощей и серебряной вызолоченной доской.
Изначально колокола размещались в одном из малых барабанов собора. В 1903-1904 годах на Софийской площади по проекту архитектора Л. Н. Бенуа была возведена соборная колокольня, построенная на средства шефа Гусарского полка императора Николая II. В её нижнем этаже устроена часовня преподобного Серафима Саровского.
В 1903 году Николай II пожаловал собору крест и церковную утварь - точную копию полученной храмом в дар от Екатерины II ко дню освящения. Первая утварь (богослужебные сосуды, Евангелия, подсвечники, водосвятная чаша и брачные венцы) в 1812 году в связи с опасностью похода Наполеона на Санкт-Петербург была передана в Воскресенсую церковь Екатерининского дворца, а затем в Екатерининский собор.
С 1918 года Софийский собор стал приходским храмом.
6 ноября 1933 года вышло постановление Ленинградского пригородного райсполкома о закрытии собора. Подобное постановление Леноблисполкома было подписано только 10 октября 1934 года.
Здание собора было передано 32-й механизированной бригаде, использовавшей его в качестве склада. Территория площади была превращена в учебный полигон.
После Великой Отечественной войны в здании снова размещался склад, в котором разводился открытый огонь с целью утилизации отходов производства.
Юго-западная часть бывшей Софийской площади с 1960 года была занята гаражно-строительным кооперативом № 4. Оставшаяся часть площади была замусорена, в некоторых местах произошло заболачивание местности.
Церковная община была образована в 1988 году. После чего митрополит Алексий (Ридигер) обратился в Пушкинский районный исполком с просьбой о регистрации общины и передаче ей собора. 13 марта 1988 года решение о передаче храма было принято.
8 июня 1989 года, в престольный праздник Вознесения Господня, протоиереем Геннадием Зверевым была отслужена первая литургия. Восстановление собора было начато с его колокольни, которую отреставрировали к апрелю 1991 года.
20 марта 1995 года Софийский собор был включён в список памятников архитектуры федерального значения.
В мае 1998 года были «Вятскими кустарными мастерскими» изготовлены и установлены новые иконостасы, являющиеся копией дореволюционных. После выдержки иконостасов в храме, все резные детали были позолочены.
17 мая 1999 года состоялось полное освящение храма.
C 28 по 31 мая 2009 года прошло празднование 20-летия возобновления богослужений в Софийском соборе. В рамках празднования прошли торжественные богослужения; награждения клира, благотворителей и прихожан митрополичьими и патриаршими наградами; праздничный концерт.