Первый приход на территории ЕАО, - во имя святого Апостола Иакова, брата Господня, - был образован в апреле 1990 г. по инициативе жителей города с благословения епископа Хабаровского и Владивостокского Гавриила и зарегистрирован 27 сентября 1990 г. В городском доме культуры командировочными священниками стали совершаться требы. В феврале 1991 г. был назначен настоятель прихода - свящ. Георгий Опарей. 30 ноября этого же он был переведен в Хабаровск, а на его место назначен свящ. Андрей Шумов.
Для совершения Богослужений приходу было передано в бесплатную аренду старое деревянное здание бывшего народного суда (ул. Кирова, 4). В феврале 1993 г. настоятелем прихода назначен свящ. Димитрий Каплун. 10 октября 1999 г настоятелем назначен свящ. Виталий Кудря. 15 февраля 2000 г. новым настоятелем прихода епископ Хабаровский и Приамурский Марк назначил иг. Аристарха (Яцурина).
В связи с аварийным состоянием занимаемого приходом здания, угрожающем безопасности и жизни граждан, и его непригодностью для проведения массовых мероприятий мэрия г. Биробиджана отказалась продлить договор аренды на 2003 г. В связи с этим Управляющий вновь образованной Биробиджанской епархии епископ Биробиджанский и Кульдурский Иосиф 20 марта 2003 г. дал согласие на снос здания с тем, чтобы занимаемая им и прилегающая к нему территории были отведены под строительство нового кафедрального собора. Иг. Аристарх в связи с истечением срока командировки возвратился в Хабаровскую епархию. Приход был упразднен. В память о первом приходе в ЕАО 28 августа 2005 г. освящен престол во имя святого апостола Иакова в нижнем помещении нового Благовещенского кафедрального собора.
Верхний храм
В связи с образованием Биробиджанской епархии первый епископ Биробиджанский и Кульдурский Иосиф начал строительство каменного кафедрального собора г. Биробиджана (название городу дано от рек Биры и Биджана; на тунгусо-маньчжурском языке означает: селение на большой реке) во имя Благовещения Пресвятой Богородицы. Приход кафедрального собора создан и зарегистрирован в 2003 г. Мэрия города осуществила отвод под строительство собора участка земли в 9539 кв. м. Проект храма разработан ООО «Управление проектных работ» ЕАО (начальник Пуренков В. К., главный инженер Какорин А. К.). Исполнителем (подрядчиком) строительных работ по рекомендации губернатора ЕАО стало ОАО «Биробиджанстрой» (генеральный директор Косвинцев Д. Ю.). Осуществление контроля и технического надзора за строительством вело Управление архитектуры и строительства правительства ЕАО (начальник Управления Литвин Ю. Е., главный инженер Усов В. Н.). Для содействия в строительстве собора был создан попечительский совет под председательством губернатора ЕАО Н. М. Волкова.
Строительство собора было начато в апреле 2003 г. 27 апреля, в день Пасхи Христовой, к месту строительства храма был совершен крестный ход и отслужен молебен на начало строительства.
12 июля 2003 г., в праздник святых первоверховных апостолов Петра и Павла, когда был закончен нулевой цикл, на месте строительства был совершен «чин бываемый при основании церкве и водружении креста». В основание восточной стены собора положены св. мощи благоверных князей Феодора и чад его Давида и Константина, Ярославских чудотворцев, и части гроба преподобномученицы Великой княгини Елисаветы Федоровны.
20 сентября 2004 г. был совершен чин «на поставление крестов на верх крова новосозданныя церкве».
Нижний храм
В нижней части собора расположен храм во имя св. ап. Иакова, брата Господня, первого епископа Иерусалимского (освящен великим чином 28 августа 2005 г. епископом Биробиджанским и Кульдурским Иосифом).
Главный престол во имя Благовещения Пресвятой Богородицы освящен великим чином по благословению Его Святейшества, Святейшего Патриарха Московского и всея Руси Алексия II 21 сентября 2005 г. постоянным членом Священного Синода Высокопреосвященнейшим митрополитом Крутицким и Коломенским Ювеналием в сослужении архиепископа Хабаровского и Приамурского Марка и епископа Биробиджанского и Кульдурского Иосифа.
К концу 2005 г. завершено строительство хозяйственного корпуса (гаражи, мастерские, подсобные помещения). Весной 2005 г. при соборе начато строительство двухэтажного здания Социально-просветительского центра Биробиджанский епархии. 21 сентября 2006 г. строительство здания было завершено и епископ Биробиджанский и Кульдурский Иосиф совершил его освящение. В нем расположились Епархиальное Управление и резиденция правящего архиерея, епархиальная библиотека, конференц-зал, благотворительная столовая, магазин и склад церковной утвари, различные епархиальные службы и подсобные помещения.