Находилась икона в древнем Сионском соборе города Тифлис (ныне Тбилиси), построенном в IV веке царём Вахтангом Гургусланом. Несколько раз за всю многострадальную историю Грузии Сионский собор подвергался разорению, а в 1518 году шах Измаил во время разорения Тифлиса приказал все святыни, в том числе и Сионскую икону Божией Матери, бросить в реку Куру. Течением икону унесло в предместье города Навтлуг, где она была обнаружена и взята из воды. Ныне списки (копии) древней Сионской иконы распространены по всей Грузии, есть икона и в возрождённом Сионском соборе.
Сионский кафедральный собор в честь Успения Божией Матери, или просто Сиони, – современная резиденция католикоса Грузии. Здесь хранится величайшая святыня Грузии — крест святой Нины, сделанный из двух кусков виноградной лозы и перевитый, по преданию, собственными волосами просветительницы Грузии.