Единоверческая церковь существовала в Вятке с 1902 года. Сначала для её служб использовалась Трёхсвятительская церковь Успенского Трифонова монастыря, а через два года, несмотря на малочисленность прихода (около 170 человек), по указу Вятской духовной консистории 13 июня 1904 года был заложен новый каменный храм единоверцев.
Вятский губернский архитектор И. А. Чарушин разработал несколько проектов церковного здания, один из которых - деревянной церкви, датированный 1904 годом, хранится в областном госархиве. Проект каменной церкви, по которому велось строительство, находится в семейном архиве Чарушиных.
Храм возводили на средства прихожан. В «Ведомости о церкви за 1913 год» указано, что здание построено на пожертвования купцов Я. Тырышкина и К. Ярунина. В частности, Константин Кириллович Ярунин пожертвовал землю и два дома на углу Орловской и Успенской улиц.
Место, предназначенное под строительство, было не очень удобным - узость и малая площадь участка, зажатого в окружающей городской застройке, обусловили вынос алтарной апсиды храма на красную линию Успенской улицы. Чарушин, проектируя церковь, успешно выходит из трудного положения, создав оригинальную планировочную схему постройки. Основные входы в храм он предусматривает с востока - по обе стороны от алтаря, через открытые галереи. Галереи были вытянуты вдоль здания, упираясь на западе в небольшие палатки. Кроме восточного, каждая галерея имела ещё по два всхода со стороны продольных фасадов. В остальном планировочное решение было традиционным для своего времени: пятигранная двусветная апсида переходит в кубический объём ядра храма, короткая трапезная почти сливается с основным объёмом, ещё более короткий и узкий переход соединяет церковь с четырёхъярусной колокольней. Церковь многоглавая: центральное пятиглавие окружают главки шатриков над «рундуками» галерей, шатра колокольни и глава апсиды. Основания всех завершений, увенчанных главами опоясывают ряды кокошников. В целом фасады здания решены в модном в начале XX века неорусском направлении модерна.
В 1906 году строительство церкви было закончено. 5 ноября 1907 года епископ Вятский и Слободской Филарет, освятил храм во имя Святого Серафима Саровского.
С конца 1930-х годов Серафимовская церковь оставалась единственным действующим храмом в городе, причём несколько лет, начиная с 1940, не действовала и она - в здании был устроен атеистический музей. Пока церковь существовала в одиночестве, она носила статус Кафедрального собора. Церковные власти пытались хоть как-то расширить этот небольшой храм и придать ему более пышности: галереи были превращены в приделы, в 1980-е годы увеличили подвал и в нём также устроили новый придел; кладка фасадов, выполненная из лицевого глиняного кирпича со вставками белокаменных элементов и первоначально не имевшая окраски, впоследствии окрашивается суриком, а в 1986 году получает современное активное цветовое решение; главы, первоначально покрытые чёрным кровельным железом, в 1990-х годах перекрывают медью; за счёт сноса домов увеличивают территорию храма и обносят её каменной оградой. В 1990 году кафедра архиерея была перенесена в Успенский собор.